Геномы новооткрытых цианобактерий свидетельствуют о позднем появлении кислородного фотосинтеза • новости науки
Считается, что атмосфера Земли стала кислородной 2,4–2,3 миллиарда лет назад благодаря цианобактериям, освоившим окcигенный фотосинтез. При этом датировки таких важнейших эволюционных событий, как появление цианобактерий, оксигенного фотосинтеза и кислородного дыхания остаются спорными. Современные методы метагеномного анализа, открывшие окно в мир некультивируемых микробов, позволили обнаружить два новых класса нефотосинтезирующих цианобактерий, Melainabacteria и Sericytochromatia, вдобавок к давно известным фотосинтезирующим цианобактериям (Oxyphotobacteria). Сравнительный анализ геномов показал, что первые цианобактерии не имели ни фотосинтеза, ни кислородного дыхания. Белки, необходимые для фотосинтеза, появились у предков Oxyphotobacteria после их отделения от Melainabacteria, которое произошло 2,6–2,5 миллиардов лет назад. Затем представители всех трех классов независимо приобрели белковые комплексы, необходимые для кислородного дыхания. Горизонтальный перенос генов играл в этих событиях важнейшую роль.
Появление оксигенного фотосинтеза преобразило земную биосферу и создало предпосылки для эволюции высших форм жизни. Единственными организмами, способными к оксигенному фотосинтезу, являются цианобактерии и их прямые потомки — хлоропласты фотосинтезирующих эукариот. Поэтому для понимания эволюции земной жизни необходимо как можно точнее датировать появление цианобактерий и кислородного фотосинтеза. Несмотря на повышенный интерес к данной проблеме, она до сих пор окончательно не решена (см. ссылки в конце новости). Трудности связаны в частности с тем, что геологическая летопись дает в основном лишь косвенные и трудно интерпретируемые данные об эволюции докембрийских прокариот.
К счастью, геологическая летопись — не единственный источник сведений о давних эволюционных событиях. Не менее важным источником сегодня стала сравнительная геномика, позволяющая реконструировать не только хронологический порядок событий, но и детали молекулярного устройства давно вымерших микробов путем сравнения ДНК их современных родичей.
В последние годы благодаря развитию метагеномики в поле зрения ученых попало множество микробов, не желающих расти на искусственных средах в лаборатории, что не позволяло их изучить (а подчас и обнаружить) классическими методами микробиологии. Среди новооткрытых микробов нашлись переходные формы, пролившие неожиданно яркий свет на величайшую загадку эволюционной биологии — происхождение эукариот (см.: Описан новый надтип архей, к которому относятся предки эукариот, «Элементы», 16.01.2022).
Статья австралийских и американских биологов, опубликованная 31 марта в журнале Science, сообщает об аналогичном прорыве в изучении другого важнейшего эволюционного события, или, точнее, комплекса событий — появления цианобактерий, кислородного фотосинтеза и аэробного дыхания.
Ранее уже было показано, что к типу цианобактерий, помимо давно известных фотосинтезирующих форм (рис. 1), относится ряд микробов, не способных к фотосинтезу. Часть их была выделена в класс Melainabacteria. Эти микроорганизмы встречаются в озерах, подземных и сточных водах, а также в человеческом кишечнике. Мелаинабактерии образуют монофилетическую группу с фотосинтезирующими цианобактериями. Иными словами, мелаинабактерии и фотосинтезирующие цианобактерии являются единственными современными потомками своего последнего общего предка. Фотосинтезирующие цианобактерии вместе с произошедшими от них хлоропластами тоже образуют монофилетическую группу, сестринскую по отношению к мелаинабактериям, которая получила название Oxyphotobacteria (R. M. Soo et al., 2022. An Expanded Genomic Representation of the Phylum Cyanobacteria). Кроме того, анализ генов 16S рРНК из различных сред выявил третью, самую базальную ветвь цианобактерий (сестринскую по отношению к Melainabacteria Oxyphotobacteria). Полные геномы представителей этой третьей группы до сих пор не были известны, и поэтому она фигурировала в литературе под невразумительным названием «клада ML635J-21».
В своей новой статье Рошель Соо (Rochelle M. Soo) и ее коллеги из Квинслендского университета в Брисбене (Австралия) и Калифорнийского технологического института (Пасадена, США) сообщили о сборке черновых геномов трех представителей клады ML635J-21, которую они переименовали в класс Sericytochromatia (от лат. sero — «поздно» и «цитохром», что указывает на позднее приобретение этой группой цитохромов, необходимых для аэробного дыхания, см. ниже). Представители нового класса Sericytochromatia обнаружены как в освещенных местообитаниях (водорослевые биопленки), так и в темноте (подземные воды, угольные пласты). Кроме того, авторы собрали 28 новых черновых геномов Melainabacteria и переопределили 10 ранее собранных геномов, которые были ошибочно отнесены к другим группам, а на самом деле относятся к мелаинабактериям.
В итоге в распоряжении исследователей оказался большой массив геномных данных, достаточный для содержательного анализа ранних этапов эволюции цианобактерий.
Получившееся эволюционное дерево показано на рис. 2. Новые данные подтвердили деление цианобактерий на три класса и базальное положение Sericytochromatia. Судя по распределению на этом дереве белков, необходимых для фотосинтеза (фотосистемыI и II, ферменты цикла Кальвина), первые цианобактерии не были способны ни к фотосинтезу, ни к фиксации CO2. По-видимому, они были гетеротрофами (потребителями готовой органики). Между прочим, среди мелаинабактерий есть даже хищники, что является большой редкостью в мире бактерий (см.: Vampirovibrio chlorellavorus).
Ничего похожего на белки фотосистем и цикла Кальвина нет ни у одного из представителей Melainabacteria и Sericytochromatia. По-видимому, эти белки (точнее, их гены) были позаимствованы путем горизонтального переноса у каких-то других бактерий и собрались в систему оксигенного фотосинтеза у предков Oxyphotobacteria уже после их отделения от предков Melainabacteria. Судя по молекулярным часам, эти группы разошлись в самом конце архейского эона, 2,6–2,5 миллиардов лет назад (P. M. Shih et al., 2022. Crown group Oxyphotobacteria postdate the rise of oxygen). Получается, что кислородный фотосинтез появился незадолго до периода быстрого роста концентрации кислорода в атмосфере, который имел место 2,4–2,3 млрд лет назад.
Новые данные позволили также уточнить имеющиеся представления об эволюции аэробного дыхания у цианобактерий. Для начала заметим, что оксигенный фотосинтез и аэробное дыхание — процессы, связанные не только по своему результату (первый производит органику и кислород из CO2 и воды, второй превращает органику и кислород обратно в CO2 и воду), но и по происхождению. Ключевую роль в обоих процессах играют электронно-транспортные цепи (ЭТЦ; см. Electron transport chain), состоящие из нескольких вмонтированных в мембрану белковых комплексов. Детальные схемы этих цепей можно посмотреть на сайте KEGG (ЭТЦ оксигенного фотосинтеза, ЭТЦ аэробного дыхания).
Некоторые компоненты фотосинтетической и дыхательной ЭТЦ явно имеют общее происхождение. В первую очередь это относится к так называемому комплексу III (Complex III), который использует энергию передаваемого от белка к белку возбужденного электрона для перекачки протонов с одной стороны мембраны на другую. Получившийся электрохимический градиент затем используется для синтеза АТФ при помощи АТФ-синтазы: этот процесс одинаков при фотосинтезе и дыхании.
Родство молекулярных систем оксигенного фотосинтеза и аэробного дыхания особенно наглядно проявляется у фотосинтезирующих цианобактерий, у которых ряд компонентов ЭТЦ, включая комлекс III, задействован одновременно в обоих процессах (рис. 3).
Если бы первые цианобактерии имели кислородный фотосинтез или дыхание, то у них должны были быть соответствующие белки, включая цитохромы комплекса III, которые затем переходили бы по наследству к их потомкам. В таком случае эволюционные деревья, построенные по отдельности для этих цитохромов и других «дыхательных» белков, совпадали бы с деревом, построенным на основе всего генома и отражающим родственные связи классов цианобактерий.
Ничего подобного, однако, не наблюдается. Дыхательные белки цианобактерий демонстрируют сходство с соответствующими белками самых разных групп бактерий (деревья, построенные для отдельных белков, приведены в дополнительных материалах к обсуждаемой статье). Из этого следует, что, как показано на рис. 2, разные группы цианобактерий приобретали белки дыхательной ЭТЦ независимо друг от друга, в разное время и от разных доноров. Никакой эволюционной преемственности в этом отношении между классами цианобактерий нет. Системы кислородного дыхания явно формировались за счет горизонтального переноса генов от других (причем разных) групп бактерий. При этом одни цианобактерии обзавелись белками, подходящими для дыхания при низких концентрациях кислорода, другие — при высоких.
Таким образом, у первых цианобактерий не было не только оксигенного фотосинтеза, но и кислородного дыхания. В небольших количествах свободный кислород мог производиться и за счет абиотических процессов, таких как фотолиз водяного пара, но этого, очевидно, было недостаточно, чтобы стимулировать эволюцию кислородного дыхания до появления оксигенного фотосинтеза. После этого события многим микробам пришлось срочно приспосабливаться к присутствию кислорода, токсичного для неадаптированных к нему организмов. В ходе этой адаптации горизонтальный перенос генов играл ключевую роль, а дыхательные ЭТЦ развивались как модификации сложившихся ранее фотосинтетических ЭТЦ.
Один из главных выводов работы состоит в том, что цианобактерии начали производить кислород лишь 2,6–2,5 млрд лет назад или даже позже. Этот вывод противоречит распространенной точке зрения о раннем (около 3 млрд лет назад) начале кислородного фотосинтеза (см.: «Великое кислородное событие» на рубеже архея и протерозоя не было ни великим, ни событием, «Элементы», 02.03.2022). Малый временной интервал между изобретением оксигенного фотосинтеза и ростом уровня кислорода в атмосфере подчеркивает ключевую роль данного эволюционного события в оксигенизации атмосферы (в противовес идеям о ведущей роли абиотических процессов, таких как подъем материков и изменение характера вулканизма (см.: Новая модель связала образование земной коры, вулканы и кислород, «Элементы», 17.10.2022).
Вывод о позднем появлении кислородного фотосинтеза согласуется с геохимическими данными, свидетельствующими о существовании 2,415 млрд лет назад фотосинтезирующих организмов, окислявших марганец (J. E. Johnson et al., 2022. Manganese-oxidizing photosynthesis before the rise of cyanobacteria). Марганцевый фотосинтез считается непосредственным эволюционным предшественником оксигенного. Напоминанием об этом этапе эволюции является водоокисляющий марганцевый кластер фотосистемы II (см. главу 16 книги Михаила Никитина «Происхождение жизни. От туманности до клетки»). Возможно, марганцевым фотосинтезом занимались базальные Oxyphotobacteria.
Источник: Rochelle M. Soo, James Hemp, Donovan H. Parks, Woodward W. Fischer, Philip Hugenholtz. On the origins of oxygenic photosynthesis and aerobic respiration in Cyanobacteria // Science. 2022. V. 355. P. 1436–1440.
См. также о появлении кислородного фотосинтеза и оксигенизации атмосферы:
1) Новая модель связала образование земной коры, вулканы и кислород, «Элементы», 17.10.2022.
2) «Великое кислородное событие» на рубеже архея и протерозоя не было ни великим, ни событием, «Элементы», 02.03.2022.
3) Михаил Никитин. Происхождение жизни. От туманности до клетки (Глава 16).
Александр Марков
Земля-снежок
Сейчас оледенение, которое открыл Харленд, принято называть эпохой «Земли-снежка» (Snowball Earth). Судя по всему, оно действительно было всепланетным. А главной его причиной считается резкое ослабление парникового эффекта из-за падения концентрации углекислого газа (который стал главным парниковым газом после того, как кислород «съел» почти весь метан).
Дело в том, что оборот углекислого газа гораздо меньше зависит от живых существ, чем оборот кислорода. Основным источником атмосферного CO2 на Земле до сих пор служат извержения вулканов, а основным стоком — процесс, который называется химическим выветриванием.
Углекислый газ взаимодействует с горными породами, разрушая их, а сам при этом превращается в карбонаты (ионы HCO3− или CO32−). Последние хорошо растворяются в воде, зато в состав атмосферы больше не входят.
На исходе «скучного миллиарда», 800 миллионов лет назад, почти вся земная суша входила в состав единственного суперконтинента под названием Родиния. По словам одного известного геолога, гигантские суперконтиненты, как и крупные империи в социальной истории Земли, всегда оказывались неустойчивыми (В. Е. Хаин, М. Г. Ломизе.
Геотектоника с основами геодинамики. М: Изд-во МГУ, 1995). Поэтому неудивительно, что Родиния начала раскалываться. По краям разломов застывал извергнутый базальт, который сразу же становился объектом химического выветривания. Почвы тогда не было, и продукты выветривания легко сносились в океан.
Вулканизм, которым распад суперконтинента неизбежно сопровождался, мог бы компенсировать это, если бы не одно случайное обстоятельство. В силу каких-то причуд дрейфа континентов и Родиния, и ее обломки находились у экватора, в теплом поясе, где химическое выветривание шло особенно быстро.
Математические модели показывают, что именно по этой причине концентрация CO2 опустилась ниже порога, за которым начинается оледенение (Nature, 2004, 428, 6980, 303–306). А когда оно началось, тормозить выветривание было уже поздно.
Надо признать, что положение континентов в позднем протерозое оказалось настолько неудачным (с точки зрения обитателей планеты), насколько это вообще возможно. Дрейф континентов управляется потоками вещества земной мантии, динамика которых, по сути, неведома.
Но мы знаем, что в данном случае эти потоки собрали всю земную сушу в единый континент, находящийся точно на экваторе и вытянутый по широте. Если бы он оказался на одном из полюсов или был вытянут с севера на юг, начавшееся оледенение закрыло бы часть пород от выветривания и тем самым приостановило уход углекислого газа из атмосферы — тогда процесс мог затормозиться.
Как раз такую ситуацию мы наблюдаем сейчас, когда есть ледяные щиты Антарктиды и Гренландии (Scientific American, 1999, 9, 38). А в конце протерозоя почти все крупные участки суши находились близко к экватору — и были обнажены до того момента, когда северный и южный ледяные покровы сомкнулись. Земля стала ледяным шаром.
На самом деле эпизодов «Земли-снежка» было не меньше трех. Первый из них относился еще к гуронскому оледенению (которое, как мы помним, произошло не из-за углекислого газа, а из-за метана). Потом в течение более чем миллиарда лет никаких оледенений не было совсем.
А затем последовали еще два разделенных небольшим перерывом всепланетных оледенения, одно из которых длилось примерно 60 миллионов лет, другое — примерно 15 миллионов лет. Именно их открыл Брайан Харленд. Геологический период, охватывающий эти оледенения, называют криогением (он является частью протерозоя).
О живой природе криогения известно мало. Климат тогда на всей Земле был, по нынешним меркам, антарктическим. Большую часть Мирового океана покрывал километровый слой льда, так что интенсивность фотосинтеза не могла быть высокой. Свет, неожиданно ставший ценнейшим ресурсом, попадал в океан только местами, сквозь трещины, полыньи или небольшие участки тонкого льда.
Удивительно, что некоторые многоклеточные организмы сумели пережить криогений, совершенно не изменившись, — например, красные водоросли. Они и сейчас приспособлены к тому, чтобы использовать очень слабый свет, проникающий на такую глубину, где уже не живут никакие другие фотосинтезирующие существа (Ю. Т. Дьяков.
Введение в альгологию и микологию. М.: Изд-во МГУ, 2000). Никуда не делся и одноклеточный планктон. Содержание кислорода в криогениевом океане сильно упало, поэтому жизнь на его дне, скорее всего, была в основном анаэробной, но подробности этого от нас пока скрыты.
Окончания эпизодов «Земли-снежка» тоже по-своему драматичны. Во время всепланетных оледенений все процессы, связанные с поглощением больших объемов углекислого газа, в буквальном смысле замораживались. А между тем вулканы (работу которых никто не останавливал) выбрасывали и выбрасывали CO2 в атмосферу, постепенно доводя его концентрацию до огромных величин.
В какой-то момент ледяной щит уже не мог сопротивляться парниковому эффекту, и тогда начинался лавинообразный процесс разогрева планеты. Буквально за несколько тысяч лет — то есть геологически за мгновение — весь лед таял, освободившаяся вода заливала значительную часть суши мелкими окраинными морями, а температура земной поверхности, судя по расчетам, подскакивала до 50°С (Engineering and Science, 2005, 4, 10–20).
Продолжение в следующем номере.
Конец «скучного миллиарда»
За бурными событиями начала протерозоя последовал так называемый «скучный миллиард лет» (Boring Billion). В это время не происходило никаких оледенений, никаких резких перемен в составе атмосферы, никаких биосферных переворотов. Эукариотные водоросли жили в океанах, понемногу выделяя кислород.
Их мир был по-своему разнообразным и сложным. Например, из эпохи «скучного миллиарда» известны многоклеточные красные и желтозеленые водоросли, удивительно похожие на своих современных родственников (Philosophical Transactions of the Royal Society B, 2006, 361, 1470, 1023–1038).
Появляются в это время и грибы (Paleobiology, 2005, 31, 1, 165–182). А вот многоклеточные животные на просторах «скучного миллиарда лет» отсутствуют. Будем аккуратны: на нынешний момент никто не может с полной уверенностью утверждать, что многоклеточных животных тогда не было, но все данные на эту тему — в лучшем случае очень спорные (Precambrian Research, 2022, 235, 71–87).
В чем тут дело? Напрашивается мысль, что многоклеточность как таковая гораздо более совместима с образом жизни растения, чем животного. Любая клетка растения заключена в жесткую клеточную стенку, и нет сомнений, что это сильно облегчает регуляцию взаимного расположения клеток в сложном теле.
Наоборот, клетки животных лишены клеточной стенки, их форма неустойчива, да еще и постоянно меняется при актах фагоцитоза, то есть поглощения пищевых частиц. Собрать из таких клеток целый организм — сложная задача. Если бы никаких многоклеточных животных не появилось вовсе, а биологами стали представители растений либо грибов, они, скорее всего, после изучения этой проблемы пришли бы к выводу, что сочетание многоклеточности с отсутствием клеточной стенки просто невозможно.
Есть и другая идея. В 1959 году канадский зоолог Джон Ральф Нерселл связал внезапное (как тогда считалось) появление животных в палеонтологической летописи с ростом концентрации кислорода в атмосфере (Nature, 1959, 183, 4669, 1170–1172).
Животные, как правило, обладают активной подвижностью, которая требует столько энергии, что без кислородного дыхания им не обойтись. И кислорода нужно много. А в эпоху «скучного миллиарда» содержание О2 в атмосфере почти наверняка не достигало 10% от современного уровня — минимума, который часто считают необходимым для поддержания животной жизни.
Правда, эта подозрительно круглая цифра, скорее всего, завышена (Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 2022, 111, 11, 4168–4172). Подобные оговорки, однако, не мешают признать, что старая идея Нерселла как минимум не противоречит современным данным: предполагаемое начало эволюции многоклеточных животных весьма приближенно, но совпадает по времени с новым ростом концентрации атмосферного кислорода в конце протерозоя (Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 2022, 46, 215–235).
Это просто не могло не стать фактором, облегчившим появление животных: в конце-то концов, чем больше кислорода, тем лучше. Не надо только считать кислородный фактор строго единственным. Будем помнить, что и во времена, когда кислорода стало сколько угодно, никаких многократных попыток создания многоклеточности животного типа не отмечается. Этот эксперимент удался природе лишь один раз.
Уютная эпоха «скучного миллиарда лет» могла бы длиться еще долго, если бы в биологию не вмешалась география. Драматические события, героем которых стала сама планета, привлекали внимание ученых на протяжении полувека, но только лет 15 назад информацию о них удалось сложить в более-менее цельную картинку. Бросим на эту картинку беглый взгляд, начав, как и положено, с начала.
В 1964 году английский геолог Брайан Харленд опубликовал статью, в которой констатировал, что абсолютно на всех континентах есть следы древнего оледенения, относящегося к одному и тому же времени — позднему протерозою. Как раз в начале 60-х годов геологи научились определять прошлое положение континентов с помощью данных о намагниченности горных пород.
Харленд собрал эти данные и увидел, что объяснить их можно только одним способом: предположив, что позднепротерозойское оледенение охватило сразу все широты Земли, то есть было всепланетным. Любые другие гипотезы выглядели еще менее правдоподобными (например, пришлось бы предполагать немыслимо быстрое перемещение полюсов, чтобы все земли по очереди накрывались полярной шапкой).
Как сказал Шерлок Холмс во время поисков Джонатана Смолла, «отбросьте все невозможное, то, что останется, и будет ответом, каким бы невероятным он ни казался». Именно так Харленд и поступил. Написанная им с соавтором обстоятельная статья не претендует ни на какие сенсации — там просто честно изложены факты и выводы (Scientific American, 1964, 211, 2, 28–36). И все же гипотеза о всепланетном оледенении была для большинства ученых слишком смелой.
Буквально в те же годы теорией оледенений занялся известный геофизик, ленинградец Михаил Иванович Будыко. Он обратил внимание на то, что оледенение может саморазвиваться. Ледяной покров имеет высокую отражательную способность (альбедо), поэтому чем больше суммарная площадь ледников, тем большая доля солнечного излучения отражается обратно в космос, унося с собой тепло.
А чем меньше Земля получает тепла, тем на ней становится холоднее, и площадь ледяного покрова в результате растет, повышая альбедо еще сильнее. Получается, что оледенение — это процесс с положительной обратной связью, то есть способный усиливать сам себя.
А в таком случае должен существовать некоторый критический уровень оледенения, после которого оно будет нарастать, пока волны льда с Северного и Южного полюсов не схлопнутся на экваторе, полностью заключив планету в ледяной покров и понизив ее температуру на несколько десятков градусов.
Будыко математически показал, что такое развитие событий возможно (Tellus, 1969, 21, 5, 611–619). Но он и понятия не имел, что в истории Земли оно несколько раз происходило! Потому что на тот момент Будыко и Харленд еще не читали друг друга.
